Atendeu à Universidade de Michigan enquanto trabalhava como auxiliar em um armazém para poder pagar a anuidade. Ainda na Universidade seus esforços teatrais foram recompensados com vários prêmios e, em 1937, durante seu último ano, uma de suas peças foi apresentada em Detroit (capital de Michigan) pelo Federal Theatre Project (Projeto Federal de Teatro).

Voltou então para NY onde trabalhou como escritor free-lance incluindo algumas peças para o rádio e em 1944 sua primeira peça, The Man Who Had All the Luck, estréia com críticas horríveis mas acaba por receber um prêmio da New York City's Theatre Guild. Em 1945, obtém sucesso com seu romance FOCUS e dois anos depois sua peça All My Sons (Todos os Meus Filhos) estréia na Broadway. Esta última recebeu o prêmio da Drama Critics Cirlce Award de 1947 e foi transformada em filme em 1948.

Em 1949, sua peça mais importante estréia e é sucesso de público e crítica: Death of a Salesman (Morte de um Caixeiro Viajante). Por ela recebeu o mesmo Drama Critics Circle Award e o Pullitzer Prize. Lidando novamente com o desespero e a responsabilidade paterna sobre a família, a peça conta a história de um negociante fracassado que busca refúgio em lembranças de melhores dias e acaba por se suicidar. A peça foi apresentada mais de 700 vezes nessa primeira temporada e logo estava traduzida para 18 línguas, fazendo de Miller um milionário.

Na década de 50, com as investigações sobre atividades subversivas promovidas pelo governo dos Estados Unidos, depõe no Comitê de Atividades Antiamericanas e recusa-se a delatar intelectuais que participam de reuniões comunistas. É declarado culpado por omissão, mas recorre da decisão e ganha a causa. Nessa época escreve The Crucible (As Bruxas de Salem) que, embora situada numa cidadezinha do interior americano do século 17, claramente fala das perseguições políticas arbitrárias da época em fora escrita.

Tempos difíceis para Miller se seguiram. Além das perseguições, o fim de seu casamento com a atriz Marilyn Monroe. A partir daí escreveu A View form the Bridge (1955), After the Fall (1964), Incident at Vichy (1964), e The Price (1968), peças de menos sucesso que tratavam da culpa decorrente do sucesso ou da sobrevivência ao Holocausto Judeu.

Foi só com as montagens bem sucedidas de The Ride Down Mount Morgan e The Last Yankee em 1991 que sua carreira obteve um renascimento. Ambas retornam ao tema de sucesso e fracasso e sua preocupação com a busca do "American Dream". Miller via uma semelhança entre a pobreza dos anos 20 e a riqueza dos anos 80.

Escreveu também para o Teatro An Enemy of the People (1950), uma adaptação da peça homônima de Henrik Ibsen, A Memory of Two Mondays (1955), The Misfits (1961) , um presente para Marilyn, The Creation of the World and Other Business (1972), The Archbishop's Ceiling (1977), Playing For Time (1980), The American Clock (1980), Two-Way Mirror (1982-1984), Danger: Memory (1987) , Broken Glass (1994), Mr. Peter's Connections (1998), Resurrection Blues (2002), Finishing the Picture (2004).

Sua obra de ficção inclui, além de FOCUS, Homely Girl (1992), conhecida na Inglaterra como "Plain Girl", I Don't Need You Anymore(1967) e Jane's Blanket (1963). Sua obra de não-ficção traz Situation Normal (1944), In Russia (1969), In the Country (com Inge Morath), Chinese Encounters (1979), "Salesman" in Beijing (1983), The Theater Essays of Arthur Miller (1978, re-editado em 1996), Timebends: A Life (1987) e Echoes Down the Corridors: Collected Essays 1944-2000 (2000).

Arthur Miller morreu aos 89 anos no dia 10 de fevereiro de 2005 em sua casa em Roxbury, EUA, de câncer, pneumonia e problemas cardíacos.